Poner o no poner (huevos), esa es la cuestión.
Los vertebrados se caracterizan y diferencian entre otras cosas por su forma de reproducción; en los grupos ovíparos los huevos “se ponen”, es decir, los embriones crecen lejos de su madre, de forma independiente en un ambiente acuático o terrestre. Mientras que en los grupos que llamamos vivíparos los embriones permanecen dentro de la madre, que se encarga de protegerlos y frecuentemente de alimentarlos. Son dos estrategias vitales completamente diferentes en lo que a la relación madre-descendiente se refiere. Solos, flotando en el agua o enterrados en arena, los embriones de especies ovíparas quedan expuestos a múltiples factores externos de los que depende su éxito: cambios de humedad, temperatura, depredadores. Las aves son una notable excepción: las hembras ponen los huevos, pero en unas estructuras especiales (los nidos), donde los embriones reciben cuidados y atenciones en forma de una temperatura adecuada para el crecimiento, a través de la incubación, y protección frente a los depredadores. Esta inversión en cuidados de los embriones durante su desarrollo temprano alcanza sus mayores cotas en aquellas especies que los mantienen en el interior de los conductos genitales femeninos, protegiéndolos de muchos de los factores externos, y muy a menudo alimentándolos mediante estructuras denominadas placentas. Las placentas son uno de los rasgos distintivos de los mamíferos, pero en realidad ni el viviparismo ni las placentas son exclusivos de mamíferos. Hay peces con placenta y me he encontrado un artículo muy interesante sobre el desarrollo de las placentas en peces recientemente publicado que aporta nuevos datos sobre la evolución de estas estrategias reproductivas1.
Pero empecemos por el principio, si los peces son ovíparos, ¿no ponen huevos? La realidad es algo más compleja que eso. Los principales linajes de vertebrados utilizan mayoritariamente una de dos grandes estrategias, o ponen huevos (como los peces o las aves), o paren crías vivas (como los mamíferos). Un análisis evolutivo del grupo muestra claramente que la condición original, o ancestral, es la de poner huevos, ya sea huevos más “sencillos” en medios acuáticos (como peces y anfibios), o huevos de estructura más compleja, los huevos amniotas, que permiten el desarrollo del embrión en medios terrestres. De lo que se podría deducir que la viviparidad es un carácter derivado, más reciente en términos evolutivos. Pero eso no significa, como podría parecer, que se trate de un invento de los mamíferos. No todos los vertebrados ovíparos ponen huevos. La transición entre “poner huevos” y “parir crías” se ha dado en casi todos los grupos de vertebrados ovíparos, en concreto en algunos grupos de reptiles y anfibios, y también, en peces. Los detalles son distintos, y las causas evolutivas variadas, aunque con algunos puntos en común. Entre los reptiles tenemos una amplia gama de posibilidades, algunas de las cuales son relativamente bien conocidas (mucha gente sabe que las víboras paren crías por ejemplo): hay especies que ponen los huevos inmediatamente después de haber sido fecundados, otras que retienen los huevos en su interior un período de tiempo variable (durante el que los embriones se desarrollan) pero acaban depositando los huevos en el sustrato, y otras que mantienen los huevos en su interior hasta que eclosionan; en estos casos, de la madre surgen crías ya formadas, que en ocasiones incluso han sido alimentadas por sus madres a través de distintos tipos de placentas más o menos complejas. Hay incluso especies que en distintas poblaciones tienen distintas estrategias, y esto es particularmente interesante. La lagartija de turbera (Zootaca vivipara) es una pequeña lagartija común en Europa, algunas de cuyas poblaciones son ovíparas, pero sus hembras muestran retención de los huevos en el oviducto (por ejemplo en las poblaciones ibéricas), mientras que otras poblaciones (de latitudes norteñas) son vivíparas, desarrollando unas placentas muy sencillas, con las que la hembra no alimenta al embrión que sigue dependiendo de su reserva original de comida, el vitelo. Pero entre los reptiles también hay placentas más parecidas a las de los mamíferos, placentas más complejas a través de las cuales las madres alimentan a los embriones, como las que presentan los eslizones tridáctilos (Chalcides striatus)2. Los especialistas en reproducción de reptiles creen que hay varios factores responsables de que en linajes claramente ovíparos, como las serpientes y los lacértidos, algunos grupos o especies hayan cambiado a un modo de reproducción vivíparo. Una de las principales ideas es que esta estrategia está asociada a los climas (o hábitats) fríos o de condiciones impredecibles, y sería una adaptación que favorecería el éxito reproductivo de las hembras permitiéndoles controlar mejor la temperatura a la que se desarrollan sus embriones, o dicho de otra forma, incluso en condiciones no particularmente frías, la viviparidad se puede entender como una adaptación que permite flexibilidad a las hembras para influir en el fenotipo de sus descendientes, determinando algunos de sus rasgos, por ejemplo el tamaño, a través de las condiciones de crecimiento3.
La viviparidad permite así a las especies que la desarrollan colonizar diferentes tipos de ambientes, al proteger a las crías de algunos de los factores externos que podrían influir en su desarrollo. En los anfibios, típicamente ligados a los medios acuáticos, donde sus larvas o fases juveniles (renacuajos) crecen y se van transformando (metamorfoseando) hasta alcanzar el aspecto de los adultos, hay algunos ejemplos de grupos (algunas ranas y sapos, las cecilias y algunas salamandras) en los que la viviparidad permite una menor dependencia de las masas de agua. En las salamandras también encontramos una interesante variedad en cuanto al desarrollo de las larvas. Las hay ovíparas, con larvas acuáticas, ovovivíparas, con larvas que se desarrollan durante un tiempo dentro de la madre, y luego son depositadas en el agua, donde completan la metamorfosis, y vivíparas, en las que las larvas se “saltan” esta fase vital acuática tan típica de los anfibios y crecen y metamorfosean dentro de la madre, que por lo tanto, “pare” crías ya con aspecto de adulto. En la especie más conocida, la salamandra común (Salamandra salamandra), también se pueden observar diferencias entre poblaciones, ya que en algunas poblaciones las hembras son ovovivíparas y en otras vivíparas. De esta forma no necesitan estar cerca de masas de agua para reproducirse. Estas poblaciones aparecen en el Norte de la Península Ibérica, Cordillera Cantábrica y Pirineos, y en algunas islas gallegas. Precisamente el análisis genético de estas poblaciones insulares ha mostrado que la viviparidad evolucionó (a partir de antecesores ovovivíparos) como respuesta a circunstancias ecológicas particulares, la escasez de masas de agua donde poder depositar las larvas para que completen su desarrollo4, lo que podría ser también la causa de la aparición de la estrategia en otras poblaciones del Norte peninsular. Esta peculiaridad les ha permitido sobrevivir en ambientes tan particulares como algunas ciudades del Norte de España, donde viven en antiguos edificios, como conventos. Podéis leer mucho más y mejor sobre estas salamandras urbanitas en el blog Naturaleza Cantábrica (naturalezacantabrica.es) y verlas en sus conventos en un bonito documental titulado “Los últimos dragones de Oviedo”.
Salamandra con una cría recién nacida. Foto de David Alvarez (Naturaleza Cantábrica)
En la Figura se pueden ver las relaciones evolutivas entre las distintas poblaciones de salamandras del Norte de la Península. Las flechas señalan las poblaciones con hembras vivíparas, y las flechas rojas las poblaciones de las islas gallegas de Ons y San Martiño, también con hembras vivíparas. La representación de las relaciones evolutivas muestra que en grupos de poblaciones cercanamente emparentadas aparecen las dos estrategias, lo que sugiere que la viviparidad ha evolucionado de forma independiente varias veces.
O sea, que tanto reptiles como anfibios pueden en algunos casos responder a cambios ambientales, como temperaturas frías, impredecibilidad de las condiciones de desarrollo de los juveniles, o escasez de medio adecuados, evolucionando estrategias vivíparas. ¿Podrían otros factores, como la depredación, estar también detrás de la evolución de estas estrategias? Se podría pensar que en ambientes con muchos depredadores la viviparidad podría ser una estrategia de las madres para proteger mejor a sus descendientes y mejorar su éxito reproductivo. Y algo así parece que ocurre aunque no con la evolución de la viviparidad sino con el desarrollo de la placenta en algunas especies de peces, tal y como podemos leer en un trabajo publicado en Mayo de este año1, realizado con un pez de agua dulce (Poeciliopsis retropinna) en Costa Rica. Esta especie pertenece a una familia (Poeciliidae) muy popular por su uso frecuente en acuarios (algunos de los más conocidos “peces de colores” pertenecen a esta familia), donde la fertilización interna y el viviparismo son comunes. Las especies americanas son vivíparas, pero lo más llamativo es que muchas de ellas desarrollan placentas de distinta complejidad, y lo más interesante aún es que el grado de complejidad de la placenta varía entre poblaciones de la especie Poeciliopsis retropinna. Los investigadores se planteaban como podría influir la depredación en el desarrollo de la placenta; estudiaron diversas poblaciones de esta especie que caracterizaron como libres de depredación (zonas de los ríos sin depredadores) o sujetas a depredación (zonas de los ríos con depredadores), y en esas zonas caracterizaron la complejidad del desarrollo de la placenta de las hembras. Para ello utilizaron un índice de matrotrofia (matrotrofia es el término que hace referencia a la alimentación de los embriones por parte de su madre – lecitotrofia se refiere a la alimentación de los embriones dentro de su madre exclusivamente con su propio vitelo). Cuando la fuente de alimento de los embriones es la madre, los huevos en el momento de la fertilización tienen muy poco vitelo, y los embriones van ganando peso conforme crecen: el índice de matrotrofia, el grado de desarrollo de la placenta, es mayor cuanto mayor sea el peso de los jóvenes al nacimiento con respecto al tamaño de los huevos en la fertilización. Una hembra con huevos muy pequeños y grandes descendientes tendrá un grado de desarrollo de la placenta mayor que una hembra con huevos más grandes y descendientes similares o más pequeños. La idea clave detrás del índice es que las placentas más complejas permiten que la mayor parte de la energía necesaria para el desarrollo del embrión venga de la madre, mientras que con un mejor grado de “placentación” más energía de la usada por el embrión proviene del vitelo.
Ok. Después de este rodeo necesario para explicar la complejidad de estimar el desarrollo de la placenta, los resultados: el índice de matrotrofia es mayor en las hembras de poblaciones con depredadores. En concreto, las hembras en ambientes con depredadores producen huevos más pequeños, pero descendientes de un tamaño (peso) similar al nacimiento.
¿Cuál es la explicación para este patrón? No parece que esté relacionado con la depredación de los juveniles, porque en cualquier caso los pececillos crecen dentro de su madre. Tampoco parece que las hembras difieran en el número de descendientes por parto. Pero los autores sugieren que el desarrollo de las placentas está relacionado con la movilidad y agilidad de las hembras, y por tanto con su capacidad para escapar de los depredadores. Las hembras con mayor desarrollo de la placenta tienen (como consecuencia de ello) un cuerpo más alargado y un menor peso a lo largo del embarazo que las hembras con menor índice de matrotrofia o que no desarrollan en absoluto la placenta. La ventaja es más marcada al principio del embarazo, con embriones menos pesados (con menos vitelo). Es decir, la ventaja de las hembras no está en la supervivencia de sus crías, sino en la suya misma, que de forma indirecta por supuesto es la de sus crías, en ambientes con depredadores.
Poner o no poner (huevos – o qué hacer con ellos) es un aspecto fundamental de la estrategia reproductiva de los animales. En este pequeño recorrido entre los vertebrados se puede intuir que el desarrollo del viviparismo (o de la placenta) parece estar relacionados con circunstancias en las que la selección ha favorecido estas estrategias por presentar ventajas frente a la estrategia ovípara. ¿Pero, por qué la mayoría de los reptiles o anfibios son ovíparos, o no hay aves vivíparas….? Está claro que la estrategia ovípara también tiene que tener ventajas (o la vivípara algunas desventajas) que expliquen porque en muchos grupos es la favorecida por la selección. Como en otros casos, el devenir de la selección depende de los costes/beneficios de los rasgos o estrategias considerados. Pero esa es otra historia y la podemos contar en otro momento….
Referencias
1 Hagmayer, A., Furness, A. I., Reznick, D. N., Dekker, M. L., & Pollux, B. J. A. (2020). Predation risk shapes the degree of placentation in natural populations of live-bearing fish. Ecol. Letters, 23: 831–840. https://doi.org/10.1111/ele.13487
2 Galan, P. (2009). Ecología de la reproducción de los saurios ibéricos. Bol. Asoc. Herpetol. Esp. 20.
3 Shine, R. (2014). Evolution of an evolutionary hypothesis: a history of changing ideas about the adaptive significance of viviparity in reptiles. J. Herpetol. 48: 147-161.
4 G. Velo-Anton, G., Garcıa-Parıs, M., Galan, P. Cordero Rivera, A. (2007). The evolution of viviparity in holocene islands: ecological adaptation versus phylogenetic descent along the transition from aquatic to terrestrial environments. J. Zool. Syst. Evol. Res. doi: 10.1111/j.1439-0469.2007.00420.x
Muy interesante!